Evaluación de pruebas con tira reactiva de orina en infección del tracto urinario porcino experimental por Escherichia coli uropatógena

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 12404 (2023) Citar este artículo

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La infección del tracto urinario es una enfermedad común en los cerdos y una de las principales razones para el sacrificio de las cerdas. Sin embargo, la enfermedad es difícil de diagnosticar debido a la falta de signos clínicos distintivos en los animales. Evaluamos el valor diagnóstico de dos pruebas comerciales con tira reactiva de orina en 10 cerdos utilizando un modelo experimental de infección del tracto urinario por Escherichia coli. Se analizó la orina recogida al inicio y 48 h después de la inoculación. Mostramos que las pruebas con tira reactiva positivas de sangre, leucocitos y particularmente nitritos son muy específicas para ITU por E. coli con un valor predictivo positivo del 100%.

La infección del tracto urinario (ITU) es una enfermedad común en los cerdos y constituye una carga económica en la producción porcina, ya que la enfermedad puede influir en el rendimiento reproductivo o provocar el sacrificio del animal1,2. Para mantener la producción y mejorar el bienestar animal, el tratamiento temprano es fundamental, ya que una intervención tardía puede aumentar el riesgo de pielonefritis o fracaso del tratamiento2. Sin embargo, el diagnóstico de ITU en piaras comerciales no es fácil de realizar por las siguientes razones: (i) los cerdos no muestran signos clínicos claros de la enfermedad, lo que dificulta la identificación de sujetos sospechosos; (ii) el estándar de oro del diagnóstico es un urocultivo positivo que requiere mucho tiempo y requiere al menos 48 h de trabajo de laboratorio para identificar el patógeno y la susceptibilidad a los antibióticos asociados3. Las pruebas con tira reactiva en orina son un método rápido y económico que puede facilitar la identificación temprana de animales infectados. Aunque se ha sugerido que las pruebas con tira reactiva de orina ofrecen una alerta temprana de ITU en cerdos, estos estudios, así como la mayoría de los estudios de ITU porcina, se basan en muestras de orina y tejido recolectados de animales con ITU espontánea o animales sacrificados en mataderos o plantas de procesamiento; por lo tanto, las muestras analizadas provienen de casos heterogéneos de la enfermedad o no representan con precisión muestras biológicas recolectadas en animales vivos1,4,5. Además, las pruebas con tira reactiva de orina están desarrolladas para uso humano y no se utilizan de forma rutinaria en cerdos. En consecuencia, la sensibilidad diagnóstica no está validada de manera convincente en estos animales1,3,6,7. El objetivo de este estudio fue evaluar el valor diagnóstico de las pruebas comerciales con tira reactiva de orina para el diagnóstico de ITU en cerdos infectados con Escherichia coli uropatógena (UPEC) en condiciones experimentales controladas. El estudio se vio facilitado por avances recientes en modelos experimentales porcinos de ITU8,9,10,11,12.

Se compraron diez cerdas de 7 semanas de edad (Danish Landrace x Danish Yorkshire) de un proveedor local (Kokkenborg ApS) y se alojaron en las instalaciones para animales del Laboratorio Biomédico de la Universidad del Sur de Dinamarca. Los animales se mantuvieron en recintos comunales con lecho de aserrín y se alimentaron con una dieta estándar con libre acceso al agua. El enriquecimiento se proporcionó en forma de juguetes, música e interacción humana diaria. Los experimentos se realizaron después de 7 semanas de alojamiento, cuando los cerdos habían alcanzado un peso medio de 72,7 kg (DE:6,5). Los animales fueron atendidos al menos dos veces al día y monitoreados en cuanto a actividad física y consumo de alimentos en cada inspección y pesados al menos semanalmente.

Los cerdos fueron premedicados con una mezcla de 1 vial de Zolazepam/tiletamina en materia seca (Zoletil 50 Vet., Virbac Danmark) disuelto en 6,45 ml de Xilazin (Sedaxylan Vet., 20 mg·mL-1, Dechra Veterinary Products), 1,25 ml de Ketamina ( Ketaminol Vet., 100 mg·mL-1, MSD Animal Health), 2 mL Butorfanol (Butomidor Vet., 10 mg·mL-1, Salfarm Danmark) y 2 ml Metadona (Insistor Vet., 10 mg·mL-1, Salfarm Dinamarca). A cada cerdo se le administró una inyección intramuscular de 1,3 ml·10–1 kg de peso corporal. Los cerdos fueron trasladados a la cama de operaciones cuando los reflejos musculares estaban ausentes.

Utilizamos el aislado uropatógeno de E. coli UTI89 que se aisló originalmente de un paciente con cistitis humana. Se incubó una colonia en placa durante la noche durante 21 h en caldo de lisogenia (LB) y a partir de aquí se cultivaron posteriormente 100 uL en LB fresco durante otras 24 h para optimizar la expresión de pili tipo 1. El día de la infección, el caldo se centrifugó durante 5 min a 5000 g. El sedimento se resuspendió en solución salina y se ajustó a una densidad óptica de 1,0 a 600 nm, produciendo una concentración bacteriana de aproximadamente 1·109 unidades formadoras de colonias (UFC)·mL-1. Esta suspensión se diluyó en serie para alcanzar concentraciones de inóculo finales de 1·102 UFC·mL-1 (verificada mediante siembra en placas de agar). La suspensión bacteriana se preparó inmediatamente antes de la inoculación.

Se recogió una muestra de orina inicial de forma no invasiva mediante captura limpia dos o tres días antes de la inoculación utilizando una técnica descrita previamente13. El día de la inoculación, los cerdos fueron inoculados con UPEC utilizando un protocolo de infección basado en Stærk et al.9. En resumen, los cerdos sedados se colocaron en decúbito dorsal y el área urogenital se lavó y desinfectó con dos rondas de clorhexidina al 0,1%. Se colocó asépticamente una sonda tipo Foley (Rüsch) de 10 Fr y se recogió una muestra de orina para verificar ausencia de bacteriuria. Luego se vació completamente la vejiga para garantizar la igualdad de condiciones de infección. En nueve de los diez animales, se instiló en la vejiga una suspensión de UPEC en 100 ml de solución salina (102 UFC·mL-1) a través del catéter para inducir cistitis. Un animal fue infectado simuladamente con solución salina estéril como control. El catéter se pinza durante una hora antes de vaciar completamente la vejiga y retirar el catéter. Dos días después de la inoculación, se recogió otra muestra de orina mediante captura limpia. Cuatro días después de la inoculación, los cerdos fueron sacrificados con 0,35 ml·kg (peso corporal)-1 de pentobarbital (400 mg·mL-1) y la muerte se confirmó mediante auscultación. Las vejigas enteras se extrajeron post mortem en 5 a 10 minutos. De cada vejiga, se extrajeron dos muestras de tejido utilizando un punzón (Ø = 10 mm) y se almacenaron en formalina tamponada neutra al 10% para análisis histopatológico (ver más abajo). La temperatura rectal se midió al inicio, después de 24 h y al finalizar. El cronograma se resume en la Fig. 1.

Cronología del protocolo experimental. La orina se recogió de forma no invasiva mediante captura limpia 2 o 3 días antes de la infección y 2 días después de la infección y se analizó mediante pruebas con tira reactiva de orina. La orina se recogió el día 0 mediante una sonda vesical transuretral para confirmar la esterilidad del tracto urinario inmediatamente antes de la inoculación con E. coli uropatógena.

La orina se cultivó en placas de agar azul (SSI diagnostica) y las UFC se contaron manualmente después de la incubación a 35 °C durante la noche. En este estudio se utilizaron dos pruebas comerciales con tira reactiva de orina: (i) la prueba Combur 7 (Roche) y (ii) Multistix 5 (Siemens). Las muestras de orina recogidas mediante captura limpia se analizaron mediante tiras reactivas según las instrucciones del fabricante y siempre dentro de la hora siguiente a la toma de muestra. Los resultados fueron interpretados por dos personas y, en caso de discrepancia, se reevaluó la prueba hasta llegar a un acuerdo sobre el resultado. Ambas pruebas analizaron leucocitos en orina, glucosa, nitritos, proteínas y sangre, mientras que el Test Combur 7 también analizó pH y cetonas.

Las muestras vesicales se colocaron en formalina tamponada neutra al 10% durante 3 a 4 semanas. Después de la fijación, cada biopsia se cortó en dos partes. Ambas mitades de la biopsia se colocaron en casetes con la superficie de corte hacia abajo, es decir, el lugar de corte, y se procesaron con concentraciones graduadas de alcohol y se incluyeron en cera de parafina. Se cortaron secciones de tejido (4 µm) y se tiñeron con hematoxilina y eosina (HE). Las secciones teñidas con HE se evaluaron patomorfológicamente con especial atención en identificar una respuesta inflamatoria. La inflamación se calificó semicuantitativamente como menor, moderada o masiva según la cantidad de hallazgos inflamatorios. El patólogo estaba cegado a la identificación de los animales.

Los análisis estadísticos se realizaron utilizando GraphPad Prism versión 9.3.1. El análisis de más de dos grupos se realizó mediante ANOVA unidireccional con la prueba de comparaciones múltiples de Tukey. Para calcular los valores predictivos positivos y negativos, el estándar de oro para las ITU fue la bacteriuria con inflamación asociada. El análisis de contingencia se realizó mediante la prueba exacta de Fisher con la prueba de Wilson-Brown para valores predictivos.

Todas las muestras se recolectaron como parte de un proyecto en tándem, determinando así la elección de la raza, el sexo y el número del animal utilizando la misma serie de cerdos en un estudio aprobado por la Inspección Danesa de Experimentos con Animales, número de licencia: 2021-15-0201-00821. . Los experimentos se realizaron de acuerdo con la directiva de la UE 2010/63/UE sobre la protección de los animales utilizados con fines científicos y se informaron de acuerdo con las directrices ARRIVE.

Los resultados no mostraron bacterias detectables al inicio del estudio, lo que confirma la ausencia de enfermedad antes de la inoculación (Fig. 2). Después de la inoculación, todos los cerdos desarrollaron una ITU determinada mediante monocultivo de E. coli por encima de 104 UFC·mL-1 e inflamación de la vejiga asociada (determinada por histopatología) (Fig. 2). El cerdo de control que fue infectado de forma simulada no desarrolló bacteriuria. Las temperaturas medias (DE) al inicio, el día 1 y al finalizar fueron 39,3 (0,23), 39,1 (0,22) y 39,2 (0,60), respectivamente. No se observaron cambios en el comportamiento general. Todos los parámetros analizados para ambas pruebas con tira reactiva de orina fueron negativos en las muestras de orina recolectadas al inicio del estudio. Los resultados de las pruebas con tira reactiva de muestras de orina de cerdos durante la infección se resumen en la Tabla 1. Utilizando la prueba Combur 7, los nitritos, leucocitos, proteínas y sangre fueron positivos en 9, 3, 2 y 3 cerdos (de 9), respectivamente. Para Multistix 5, los mismos números fueron 9, 0, 0 y 3, respectivamente. Nunca se observó hematuria macroscópica, ni siquiera en cerdos con sangre positiva. La glucosa y las cetonas siempre fueron negativas. No se observó diferencia significativa en el pH medio antes (5,5, DE: 0,5) y después de la inoculación (5,6 DE: 0,7), determinado mediante la prueba Combur 7.

Una muestra de orina recogida antes de la inoculación mostró ausencia de bacterias en todos los animales. Dos días después de la inoculación experimental con Escherichia coli uropatógena, todos los animales (n = 9) desarrollaron bacteriuria > 104 UFC·mL-1. Un animal que fue infectado de forma simulada no desarrolló bacteriuria (n = 1). El límite de detección fue de 10 UFC·mL-1. La barra horizontal indica la media.

Todos los animales inoculados mostraron lesiones inflamatorias y, por lo tanto, se les pudo diagnosticar una cistitis supurativa aguda. Los cambios inflamatorios incluyeron hemorragia, edema, infiltración de neutrófilos, infiltración de macrófagos y vacuolización epitelial (que se estima es un daño celular subletal) y se resumen en la Tabla 2. La inflamación se calificó como leve en los animales 94502 y 94683, moderada en los animales 94591. , 94616 y 94666, y masivos en los animales 94585, 94494, 94596 y 9440 (Fig. 3). Se observaron hemorragia e infiltración celular inflamatoria dentro de la lámina propia y ocasionalmente también dentro del epitelio, respectivamente. La infiltración celular se concentró en focos. No se observaron signos inflamatorios en el animal de control (Nº 94577).

Del cerdo no. 94494. (A) Sangrado masivo (h) en lámina propia y dentro del epitelio (flecha). Se puede observar vacuolización del epitelio. (B) Infiltración masiva focal de granulocitos neutrófilos en lámina propia y dentro del epitelio. Se puede reconocer claramente la morfología de los neutrófilos (flecha). Se observa hemorragia (h) en la lámina propia.

En este estudio demostramos la confiabilidad de las pruebas comerciales con tira reactiva de orina para identificar ITU en cerdos infectados experimentalmente con E. coli. Utilizando este enfoque, pudimos estudiar la ITU porcina en condiciones experimentales muy controladas que antes no habían sido posibles. Estudiamos un grupo de cerdos infectados con un patógeno idéntico y recolectamos muestras de orina antes y después de la infección de cada animal.

Encontramos que todos los animales desarrollaron bacteriuria en respuesta a la inoculación experimental, como se informó anteriormente9. La bacteriuria se asoció con inflamación del tejido (determinada por histopatología), congruente con una ITU sintomática (a diferencia de una colonización asintomática). La sensibilidad, especificidad y valores predictivos positivos y negativos del nitrito fueron del 100 % en las pruebas con tira reactiva de ambos fabricantes, lo que sugiere que el nitrito puede ser un excelente indicador de ITU por E. coli en animales sospechosos. La ausencia de nitrito en todas las muestras de referencia, es decir, de cerdos sin infección, sugiere que un nitrato positivo es específico para los microorganismos productores de nitrito dentro de la vejiga y que los posibles contaminantes en las muestras de orina recolectadas mediante captura limpia no conducen a resultados falsos positivos. resultados de este parámetro. Según estos hallazgos, el nitrito es un biomarcador importante a considerar al interpretar los resultados de los urocultivos que pueden verse significativamente influenciados por la contaminación2. Por lo tanto, se puede utilizar un nitrito positivo para diferenciar la ITU de la contaminación cuando los urocultivos muestran recuentos de colonias de E. coli de 103 a 104 UFC ml-1.

Aunque estos resultados demuestran que el nitrito es un biomarcador útil de infección, la aplicabilidad práctica de este parámetro tiene dos limitaciones: (i) aunque la mayoría de los uropatógenos son productores de nitrito, Enterococcus spp. y otros uropatógenos porcinos como Actinobaculum suis no lo son; (ii) se sabe por humanos que los colonizadores asintomáticos de la vejiga pueden producir nitrito, en cuyo caso se desaconseja el tratamiento con antibióticos14. Sin embargo, la prevalencia de bacteriuria subclínica en cerdos no se tiene en cuenta y podría decirse que podría ser una afección rara teniendo en cuenta que la afección, en humanos, se asocia principalmente con personas mayores o pacientes con capacidad de vaciado de la vejiga comprometida14. Esto se ve respaldado aún más por nuestra experiencia utilizando cerdos como modelo experimental de ITU, en el que la bacteriuria espontánea en cerdos que llegan directamente de una piara convencional es muy rara (menos de 1 en 100, datos no publicados)9,10,11,12,15 .

Anteriormente, las pruebas positivas de nitrito o sangre en orina con tira reactiva se consideraban positivas para ITU porcina, lo que es congruente con nuestros hallazgos que demuestran un valor predictivo positivo del 100 % para ambos parámetros7. Sin embargo, encontramos que la sangre fue negativa en la mayoría de los animales con ITU (6 de 9), lo que sugiere que este parámetro no es confiable para descartar ITU por E. coli. Los tres animales con sangre detectable tenían una inflamación grave según los exámenes histopatológicos. Este hallazgo sugiere que la sensibilidad de la prueba con tira reactiva está asociada con el nivel de inflamación.

Los leucocitos sólo fueron positivos en 3 de 9 animales infectados cuando se utilizó la prueba Combur 7. De manera similar al parámetro sanguíneo, los leucocitos detectables solo se observaron en animales con inflamación severa según el examen histopatológico. El Multistix 5 fue negativo para leucocitos en todos los casos. Estas discrepancias entre las pruebas de diferentes fabricantes respaldan la necesidad de una validación sólida. La recogida de orina 2 días después de la inoculación podría coincidir con una atenuación de la respuesta inflamatoria aguda, explicando así los niveles bajos o la ausencia total de leucocitos detectables. Esto es congruente con estudios previos que muestran que la inflamación aguda se atenúa con el tiempo en cerdos con ITU en curso, a pesar de la bacteriuria persistente8,9. Otra explicación para la no detección de leucocitos podría ser que las muestras de orina limpia se recolectaron como orina a mitad del chorro, que puede contener niveles bajos de leucocitos debido a la sedimentación de estas células en el fondo de la vejiga, como se demostró previamente mediante imágenes ultrasonográficas4.

Elegimos E. coli como organismo modelo ya que es el agente etiológico más común de ITU porcina y representa hasta el 70% de los casos2. Además, esta especie es el único patógeno reportado compatible con infección experimental en cerdos. El uso de la cepa UTI89, que originalmente es un aislado de ITU humana, implica incertidumbres con respecto a la traducción de los resultados a la práctica en rebaños comerciales. Los estudios experimentales realizados por Ransley y colaboradores utilizando aislados de E. coli porcina han mostrado resultados infecciosos similares, es decir, colonización robusta y persistente, en cerdos con reflujo inducido quirúrgicamente16,17. Además, los estudios han demostrado un vínculo clonal entre E. coli de la carne de cerdo, heces humanas y pacientes con ITU, lo que sugiere que la ITU es una zoonosis18,19. En un estudio realizado por Khan y colaboradores, la mayoría de los aislados de E. coli de cerdos pertenecían al filogrupo B2, que es el grupo más común de aislados de ITU en humanos20. En el mismo estudio, los aislados porcinos del grupo B2 compartían muchos genes de virulencia con aislados patógenos humanos, y más del 70 % de los aislados albergaban fimH, un factor de virulencia canónico para la ITU humana20. FimH se expresa en la ITU89 y, al igual que en los humanos, recientemente se ha demostrado que este gen es esencial para el éxito de la ITU en cerdos21. En conjunto, la similitud en el grupo filogenético y los factores de virulencia de los aislados de E. coli humana y porcina indican que la UTI89 puede reflejar apropiadamente el resultado infeccioso de los aislados porcinos.

Aunque el protocolo experimental ofrece ventajas significativas al utilizar condiciones experimentales controladas, el estudio también tiene limitaciones. Principalmente, el uso de una sola cepa uropatógena hace que sea difícil llegar a conclusiones reales sobre la aplicabilidad práctica de estos hallazgos en entornos de piaras convencionales donde los cerdos pueden estar infectados por otros agentes etiológicos (por ejemplo, Klebsiella spp., Streptococcus spp., Staphyloccocus spp. ., Enterococcus spp.). Además, el uso de sólo 10 animales dificulta sacar conclusiones sólidas aplicables a rebaños más grandes. Esto también puede explicar por qué sólo el nitrato fue significativamente diferente entre las muestras iniciales y después de la inoculación. La sangre, los leucocitos y las proteínas no fueron significativamente diferentes, probablemente como resultado de la pequeña población del estudio. Dado que este estudio fue parte de un estudio conjunto con otro propósito principal, solo tuvimos un animal de control. El hecho de que sólo un cerdo sufriera una infección simulada no nos permitió concluir sobre la influencia del procedimiento de inoculación. En particular, la detección de sangre podría deberse a un traumatismo uretral o vesical causado por el procedimiento de cateterismo.

En conclusión, este estudio aporta nuevos conocimientos sobre la precisión diagnóstica de las pruebas con tira reactiva de orina durante la ITU porcina. Las pruebas con tira reactiva que dan positivo para sangre, leucocitos o nitritos están fuertemente asociadas con la ITU por E. coli. Sin embargo, debido a la baja sensibilidad de la sangre y los leucocitos, sólo se puede recomendar el nitrito como biomarcador confiable para excluir la ITU por E. coli.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado.

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Los autores desean agradecer a la técnica animal Julie May Jensen por ayudar en el trabajo experimental.

El estudio fue financiado con fondos postdoctorales de la Universidad del Sur de Dinamarca y por una investigación encargada por GlyProVac ApS. Los organismos de financiación no tuvieron ningún papel en el diseño del estudio ni en la recopilación, análisis e interpretación de los datos ni en la redacción del manuscrito.

Departamento de Microbiología Clínica, Hospital Universitario de Odense, Odense, Dinamarca

Kristian Stærk y Thomas Emil Andersen

Unidad de Investigación de Microbiología Clínica, Universidad del Sur de Dinamarca, Odense, Dinamarca

Kristian Stærk y Thomas Emil Andersen

Ciencias Patobiológicas, Universidad de Copenhague, Copenhague, Dinamarca

Louise Kruse Jensen

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KS realizó el estudio y escribió el manuscrito. TA revisó el manuscrito. LJ realizó el análisis histológico y revisó el manuscrito.

Correspondencia a Kristian Stærk.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Stærk, K., Jensen, LK y Andersen, TE Evaluación de pruebas con tira reactiva de orina en infecciones experimentales del tracto urinario porcino con Escherichia coli uropatógena. Representante científico 13, 12404 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39239-7

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Recibido: 14 de diciembre de 2022

Aceptado: 21 de julio de 2023

Publicado: 31 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39239-7

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